Criterios sobre la crianza del caracol de jardín  
Cantereus Aspersus (Müller, 1774) y de la lombriz de  
tierra Eisenia Fetida (Savigny, 1826) para su uso en  
ecotoxicología terrestre con metales pesados  
Criteria for the breeding of the garden snail Cantereus Aspersus  
(
Müller, 1774) and the earthworm Eisenia Fetida (Savigny, 1826) for  
use in ecotoxicology with heavy metals  
Recibido: mayo 25 de 2023 | Revisado: junio 02 de 2023 | Aceptado: junio 17 de 2023  
ꢈ
Bꢀꢁꢁꢂꢃ Mꢀꢄꢅ Cꢅꢆꢁꢇ  
resumen  
ꢎ
Se desarrolló la crianza del caracol de jardín Cantareus aspersus  
Mꢉꢊꢅꢋꢌꢇꢂ Cꢅꢂꢁꢉꢊꢊꢅ Rꢇꢍꢅꢂ  
(
Müller, 1774) y de la lombriz de tierra Eisenia fétida (Savigny,  
826) en condiciones de laboratorio con el fin de determinar los  
ꢈ,ꢎ,ꢐ  
Jꢇꢂé Iꢅꢆꢆꢅꢏꢇꢆꢀ  
1
criterios apropiados para su uso en ecotoxicología terrestre con  
el metal pesado Pb (plomo). Siete criterios establecidos para los  
dos bioindicadores, fueron detallados conforme a la experiencia  
de manejo en condiciones de laboratorio, los mismos, que han  
permitido criar de una manera adecuada al caracol de jardín (C.  
aspersus) y a la lombriz de tierra (E. fétida). Para ello se consideró  
los siguientes criterios: (1) preparación del recipiente, (2) análisis  
fisicoquímico del suelo, (3) temperatura, fotoperiodo y humedad  
relativa, (4) caracterización, (5) limpieza e higiene (criterio no  
evaluado en lombriz de tierra), (6) alimentación y, finalmente  
(
7) fecundidad (criterio no evaluado en caracol de jardín). La  
validación de los criterios de crianza en los dos bioindicadores  
mediante la exposición al acetato de Pb evidenciaron diversos  
efectos tóxicos a 14 días de exposición. En el caso del caracol de  
jardín se presentaron muertes, cambio de coloración, eliminación  
de agua y disminución de la masa corporal. Mientras que en  
la lombriz de tierra se mostraron muertes, cocones y cambios  
morfológicos. Se sugiere seguir optimizando las condiciones  
de aclimatación y crianza de ambos indicadores terrestres para  
evaluar diversas sustancias y elementos potencialmente tóxicos  
al suelo.  
1
2
3
Laboratorio de Ingeniería Ambiental,  
Escuela de Ingeniería Ambiental,  
COEPERU - CoastalEcosystems of Peru  
Research Group. Universidad Científica  
del Sur. Lima, Perú.  
Palabras clave: aclimatación, bioindicadores, caracol de jardín,  
criterios de crianza, lombriz de tierra, metales pesados, plomo  
Escuela Universitaria de Posgrado  
absTracT  
(
EUPG). Grupo de Investigación en  
Sostenibilidad  
Ambiental (GISA).  
e garden snail Cantareus aspersus (Müller, 1774) and the  
earthworm Eisenia fetida (Savigny, 1826) were reared under  
laboratory conditions in order to determine the appropriate  
criteria for their use in terrestrial ecotoxicology with the  
heavy metal, Pb (lead). Seven criteria established for the two  
bioindicators were detailed according to the management  
experience under laboratory conditions, which have allowed  
the garden snail (C. aspersus) and earthworm (E. fetida) to be  
properly raised. For this, the following criteria were considered:  
Universidad Nacional Federico Villarreal,  
Lima-Perú.  
Escuela de Posgrado (EPG). Grupo de  
Investigación “One Health”. Universidad  
RicardoPalma, Lima-Perú.  
Autor de correspondencia:  
1
80000729@cientifica.edu.pe  
©
Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Campus de la Facultad de Ingeniería y Arquitectura de la Universidad  
de San Martín de Porres. Este artículo se distribuye en los tꢚrminos de la Licencia Creative Commons Atribución No-comercial  
–
Compartir-Igual 4.0 Internacional (https://creativecommons.org/licenses/ CC-BY), que permite el uso no comercial,  
distribución y reproducción en cualquier medio siempre que la obra original sea debidamente citada. Para uso comercial  
contactar a: revistacampus@usmp.pe.  
https://doi.org/10.24265/campus.2023.v28n35.08  
|
ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
| || CCꢅꢅ ꢑꢑ ꢒꢒ ꢓꢓꢂꢂ|| VV. . XX XX VVII III| |N N .3. 35| |PP.P ꢘ. ꢘꢈꢈ- -ꢈꢈꢗꢈꢙꢎ| ꢀ ꢆꢀ ꢌꢇ- ꢍꢓꢆꢉ ꢇ| ꢎ ꢗꢎ ꢎꢐ
91  
Bꢀꢁꢁꢂꢃ Mꢀꢄꢅ Cꢅꢂꢁꢌꢇ - Mꢉꢊꢅꢋꢌꢇꢂ Cꢅꢂꢁꢉꢊꢊꢅ Rꢇꢍꢅꢂ - Jꢇꢂé Iꢅꢆꢆꢅꢏꢇꢆꢀ  
(
1) preparation of the container, (2) physicochemical analysis of  
the soil, (3) temperature, photoperiod and relative humidity, (4)  
characterization, (5) cleanliness and hygiene (criterion not evaluated  
in earthworms). ground), (6) feeding and, finally (7) fecundity  
(criterion not evaluated in garden snails). e validation of the  
breeding criteria in the two bioindicators through exposure to Pb  
acetate showed various toxic effects at 14 days of exposure. In the  
case of the garden snail, there were deaths, color change, elimination  
of water and decrease in body mass. While in the earthworm deaths,  
cocoons and morphological changes were shown. It is suggested  
to continue optimizing the acclimatization and rearing conditions  
of both terrestrial indicators to evaluate various substances and  
potentially toxic elements to the soil.  
Keywords: acclimatization, bioindicators, garden snail, breeding  
criteria, earthworm, heavy metals, lead  
Introducción  
es un MP que presenta propiedades como  
la resistencia, ductibilidad, maleabilidad  
y una simplicidad para formar aleaciones  
(Reyesetal.,2016).Uncompuestoquímico  
con presencia de este MP (Ospina, 2020)  
es el acetato de plomo (Pb(C2H3O2)2).  
Este es de gran significancia por ser  
altamente bioacumulable y persistente con  
el tiempo, afectando al medio ambiente a  
travꢚs de la contaminación de los suelos  
(OMS, 2018). Ante los diversos efectos  
tóxicos que provoca el Pb(C2H3O2)2, se  
ha desarrollado la validación de mꢚtodos  
El empleo de los bioensayos  
ecotoxicológicos en el laboratorio es  
indispensable, debido a que es una  
herramienta ampliamente utilizada para  
evaluar la calidad ambiental (Avalos-Ruiz  
&
Iannacone, 2020; Martínez-Haro et  
al., 2022) que analiza la toxicidad de los  
elementos potencialmente tóxicos en los  
organismos biológicos (Pragnya et al.,  
2
021). Desde el punto de vista ecológico,  
para analizar los metales pesados (MP) en  
el suelo se utilizan bioindicadores de la  
macrofauna edáfica (Cabrera et al., 2022),  
puesto que estas especies son importantes  
al almacenar sustancias tóxicas, de igual  
forma, los diversos factores bióticos y  
abióticos afectan la toxicidad en estos  
organismos terrestres (Wang et al., 2022).  
analíticos de laboratorio, que demuestran  
el verdadero desempeño de este tóxico  
aplicado a una investigación específica  
(Vega, 2013).  
A travꢚs del tiempo se han desarrollado  
investigaciones sobre la capacidad  
que poseen diferentes bioindicadores  
terrestres en bioacumular MP en  
condiciones de laboratorio (Gonzales et  
al., 2014). Un bioindicador importante  
es el caracol de jardín Cantareus aspersus  
(Müller, 1774), el cual es una herramienta  
biológica eficaz para la realización de un  
biomonitoreo ambiental (Mleiki et al.,  
2020; Sturba et al., 2020). Este caracol  
presenta microproteínas y celulosa en  
sus excretas y en sus deslizamientos, lo  
Los MP se presentan tanto de manera  
natural (Briffa et al., 2020), y como  
producto de la actividad antrópica.  
Estos elementos son biodisponibles y  
presentan la capacidad de bioacumularse  
en altas concentraciones en diversos  
compartimientos ambientales de los  
ecosistemas (Pabón et al., 2020). Desde  
una vista toxicológica, el plomo (Pb)  
(
Pragnya et al., 2021; Wang et al., 2022)  
|
Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
| ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
92  
Cꢌꢉꢁꢀꢌꢉꢇꢂ ꢂꢇꢖꢌꢀ ꢊꢅ ꢏꢌꢉꢅꢆꢄꢅ ꢕꢀꢊ ꢏꢅꢌꢅꢏꢇꢊ ꢕꢀ ꢍꢅꢌꢕꢛꢆ Cꢅꢆꢁꢀꢌꢀꢓꢂ Aꢂꢒꢀꢌꢂꢓꢂ (Mꢜꢊꢊꢀꢌ, ꢈꢝꢝꢙ) ꢃ ꢕꢀ ꢊꢅ ꢊꢇꢑꢖꢌꢉꢄ  
ꢕꢀ ꢁꢉꢀꢌꢌꢅ Eꢉꢂꢀꢆꢉꢅ Fꢀꢁꢉꢕꢅ (Sꢅꢞꢉꢋꢆꢃ, ꢈꢔꢎꢟ) ꢒꢅꢌꢅ ꢂꢓ ꢓꢂꢇ ꢀꢆ ꢀꢏꢇꢁꢇꢠꢉꢏꢇꢊꢇꢋꢛꢅ ꢁꢀꢌꢌꢀꢂꢁꢌꢀ ꢏꢇꢆ ꢑꢀꢁꢅꢊꢀꢂ ꢒꢀꢂꢅꢕꢇꢂ  
que genera una transformación física,  
biológica y química; y en adición permite  
la aireación, formación y fertilización del  
suelo (Gomez et al., 2020). Asimismo,  
los caracoles de jardín son adecuados  
para investigar la transferencia de MP  
del suelo a la biota herbívora (Fleta,  
al., 2022); además que es importante su  
adaptación al ambiente tanto a escala  
de campo como de laboratorio (Vera,  
2016; Clavijo, 2018; ompson &  
Cheney, 2000) y en adición, ayuda en  
la evaluación de riesgos ecotoxicológicos  
dentro del ecosistema terrestre (Andrei  
et al., 2019), y contribuye con la  
biodisponibilidad de los diferentes  
contaminantes (Louzon et al., 2020).  
Con respecto a las lombrices de tierra,  
su crianza se considera importante para  
diversos procesos biotecnológicos y para  
estudios ecotoxicológicos (Fernández-  
Muzio & Guggeri-  
2
017), debido a que lo acumulan en sus  
tejidos blandos y son componentes de los  
ecosistemas terrestres, lo que contribuye  
a la transferencia de los contaminantes  
hacia los consumidores primarios y  
posteriormente a los depredadores  
terrestres (Notten et al., 2005; Wang et  
al., 2018). Por lo general, la distribución  
de los caracoles terrestres depende de las  
condiciones climáticas, de la altitud y  
del sustrato donde habitan (Maldonado-  
Sanchez et al., 2022).  
Solaro, 2019; Caján et al., 2021; Elias-  
Estremadoyro & Iannacone, 2022). En  
esta especie es factible su crianza para  
estudios ecotoxicológicos (Bravo et al.,  
2018; Mullisaca, 2021). Adicionalmente,  
este representante de la biota terrestre es  
uno de los más utilizados para realizar  
evaluaciones de la calidad del suelo por  
la interacción que se produce al estar en  
contacto con este medio y aportar macro  
y micro nutrientes (Giunta et al., 2019).  
Este bioindicador detecta y acumula  
MP en sus tejidos blandos (Simpalo &  
Verajano, 2020).  
Otro bioindicador terrestre, es la  
lombriz de tierra Eisenia fetida (Savigny,  
1
2
826) (Avalos-Ruiz  
&
Iannacone,  
020; Guzmán & Nakajima, 2020;  
Arrázola-Vásquez & Iannacone, 2021;  
Elias-Estremadoyro Iannacone,  
022), que descompone la materia  
&
2
orgánica, recicla nutrientes y contribuye  
a la formación del suelo. De la misma  
forma, se detalla que las lombrices de  
tierra son responsables del desarrollo y  
mantenimiento del suelo mediante las  
sustancias resultantes provenientes de su  
degradación (Dominguez et al., 2009).  
Por ello, la consideran como el ingeniero  
del ecosistema, dado por la facilidad de  
infiltrar el agua, formar poros en el suelo  
y humificar este último sustrato (Canales-  
Gutiꢚrrez et al., 2020).  
Por lo expuesto anteriormente, el  
objetivo del presente trabajo fue proponer  
criterios para la crianza del caracol de  
jardín C. aspersus y de la lombriz de tierra  
E. fetida para su uso en ecotoxicología  
con MP.  
Métodos  
La crianza de caracoles puede  
estudios  
Criterios de crianza del caracol de  
jardín y de la lombriz de tierra  
ser  
desarrollada  
para  
ecotoxicológicos, debido a que este  
moluscotienenlacapacidaddesersensible  
y tambiꢚn bioacumular MP (Sargsyan et  
En cuanto al caracol de jardín C.  
aspersus, se recogieron 1000 g (~210  
|
ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
| Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
93  
Bꢀꢁꢁꢂꢃ Mꢀꢄꢅ Cꢅꢂꢁꢌꢇ - Mꢉꢊꢅꢋꢌꢇꢂ Cꢅꢂꢁꢉꢊꢊꢅ Rꢇꢍꢅꢂ - Jꢇꢂé Iꢅꢆꢆꢅꢏꢇꢆꢀ  
individuos) provenientes del vivero Anita,  
distrito de Lurín, provincia de Lima, Perú  
como la Conductividad Elꢚctrica (CE)  
-1  
(uS·cm ), pH, Materia Orgánica (MO)  
(%), textura, Capacidad de Intercambio  
Catiónico (CIC) (meq/100 g) y humedad  
volumꢚtrica (%) a partir de la humedad  
gravimꢚtrica. Asimismo, se analizaron  
siete criterios de crianza de estos dos  
bioindicadores para su posterior empleo  
en ecotoxicología terrestre por MP. Los  
criterios de crianza para ambas especies  
fueron los siguientes: (1) preparación  
del recipiente, (2) análisis fisicoquímico  
del suelo, (3) temperatura, fotoperiodo  
y HR, (4) caracterización, (5) limpieza e  
higiene (solo para el caracol de jardín),  
(6) alimentación para el caracol fue la  
lechuga y pienso (pan rallado, cáscara de  
huevo molido y harina de trigo); mientras  
que a la lombriz (estiꢚrcol de cuy), y (7)  
fecundidad (solo para la lombriz de tierra)  
(Figura 1). La aclimatación y crianza se  
realizó durante 12 días previos para su  
empleo en ensayos ecotoxicológicos con  
M P.  
(
295777,38 m E, 8646723,67 m N). De  
igual forma, se adquirieron 100 g (~210  
individuos) de lombriz de tierra (E. fetida)  
de una familia de la zona andina que se  
dedica a la lombricultura del distrito  
de Ticrapo, provincia Castrovirreyna,  
región Huancavelica, Perú (453275,00  
m E, 8520742,00 m N). Luego, se realizó  
el proceso de aclimatación de los dos  
bioindicadores terrestres en recipientes  
de plástico de forma paralelepípeda con  
presencia de suelo de chacra (MSF) por  
1
5 días en el Laboratorio de Ingeniería  
Ambiental de la Universidad Científica  
del sur, Lima, Perú, donde se dieron  
condiciones adecuadas de fotoperiodo  
(
14:10), temperatura (~22°C),  
y
humedad relativa (HR) (~80 %)  
utilizando un termohigrómetro digital  
para estos dos últimos parámetros.  
Se analizó en la MSF los parámetros  
fisicoquímicos edafológicos del suelo,  
Figura 1  
Criterios de crianza en los dos bioindicadores caracol de jardín Cantareus aspersus y de la  
lombriz de tierra Eisenia fétida para su empleo en ecotoxicología terrestre.  
|
Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
| ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
94  
Cꢌꢉꢁꢀꢌꢉꢇꢂ ꢂꢇꢖꢌꢀ ꢊꢅ ꢏꢌꢉꢅꢆꢄꢅ ꢕꢀꢊ ꢏꢅꢌꢅꢏꢇꢊ ꢕꢀ ꢍꢅꢌꢕꢛꢆ Cꢅꢆꢁꢀꢌꢀꢓꢂ Aꢂꢒꢀꢌꢂꢓꢂ (Mꢜꢊꢊꢀꢌ, ꢈꢝꢝꢙ) ꢃ ꢕꢀ ꢊꢅ ꢊꢇꢑꢖꢌꢉꢄ  
ꢕꢀ ꢁꢉꢀꢌꢌꢅ Eꢉꢂꢀꢆꢉꢅ Fꢀꢁꢉꢕꢅ (Sꢅꢞꢉꢋꢆꢃ, ꢈꢔꢎꢟ) ꢒꢅꢌꢅ ꢂꢓ ꢓꢂꢇ ꢀꢆ ꢀꢏꢇꢁꢇꢠꢉꢏꢇꢊꢇꢋꢛꢅ ꢁꢀꢌꢌꢀꢂꢁꢌꢀ ꢏꢇꢆ ꢑꢀꢁꢅꢊꢀꢂ ꢒꢀꢂꢅꢕꢇꢂ  
El criterio de fecundidad no se evaluó  
para el caracol de jardín y el criterio de  
limpieza e higiene no fue analizado para  
la lombriz de tierra.  
Pb. Se realizaron dos rꢚplicas para cada  
bioindicador, tanto para el control como  
el grupo de estudio. En todos los casos se  
emplearon recipientes de plásticos (altura  
1
5 cm, ancho 20 cm, y largo 30 cm).  
Validación del protocolo con el caracol  
de jardín y lombriz de tierra con Pb  
para su uso en ecotoxicología terrestre  
Posteriormente, durante 15 días fueron  
expuestos los dos grupos de estudio  
(
muestra de lombriz de tierra con Pb  
La supervisión del bioensayo se  
realizó cada dos a cinco días para ambos  
bioindicadores. Se inició el 15 de marzo  
de 2022 considerado como primer día  
de supervisión (D1, día 0) y finalizó el  
= MCL y muestra de caracol de jardín  
con Pb = MCC) y su control (muestra  
de lombriz de tierra sin Pb = MBL y  
muestra de caracol de jardín sin Pb =  
MBC) (Figura 2). 36 caracoles de jardín  
fueron expuestos a 1 kg de suelo en  
cada recipiente (MCC y MBC) a fin de  
evaluar el número de caracoles muertos,  
masa promedio del caracol y cambios  
morfológicos. 100 g de lombriz de tierra  
(210 lombrices), se evaluaron en 2 kg  
de suelo en cada recipiente (MCL y  
MBL), analizando los efectos a travꢚs del  
número de lombrices muertas, número  
de cocones y cambios morfológicos.  
2
9 de marzo de 2022 con el cuarto día  
de supervisión (D4, día 14). Se realizó  
la validación de la idoneidad de la  
crianza de los dos bioindicadores con  
base a la exposición a un suelo artificial  
contaminado con un metal pesado,  
el cual se preparó a travꢚs de la mezcla  
de suelo de chacra y, acetato de plomo  
Pb(C2H3O2)2, a fin de obtener un  
suelo contaminado con Pb (MSC) a  
-
1
una concentración de 47 mg·kg de  
Figura 2  
Validación de la crianza de la lombriz de tierra y caracol de jardín expuestos a suelo  
contaminado con Pb.  
|
ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
| Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
95  
Bꢀꢁꢁꢂꢃ Mꢀꢄꢅ Cꢅꢂꢁꢌꢇ - Mꢉꢊꢅꢋꢌꢇꢂ Cꢅꢂꢁꢉꢊꢊꢅ Rꢇꢍꢅꢂ - Jꢇꢂé Iꢅꢆꢆꢅꢏꢇꢆꢀ  
Análisis estadístico  
Los residuos químicos y biológicos  
contaminados del experimento fueron  
destinados a un recipiente de residuos  
peligrosos, siguiendo el lineamiento  
de la NTP 900.058.2019 (INACAL,  
2109) y el protocolo de seguridad del  
Plan de Gestión Integral de Residuos de  
la Universidad Científica del Sur, Lima,  
Perú.  
El análisis de datos se realizó mediante  
el Programa estadístico SPSS® v. 25.00,  
en el cual se determinaron análisis  
estadísticos descriptivos, a travꢚs de la  
evaluación de la media (X̅ ), mediana  
Me) y moda (Mo), y el análisis  
(
estadístico inferencial, mediante la  
prueba de normalidad y homogeneidad  
de varianzas, que conforme a su resultado  
se procedió a usar la prueba paramꢚtrica  
Resultados y Discusión  
(
ANOVA de dos vías) o de ser el caso  
una prueba no paramꢚtrica equivalente  
Friedman), a fin de validar el protocolo  
Criterios de crianza del caracol de  
jardín y de la lombriz de tierra  
(
con Pb en los bioindicadores para su  
uso en ecotoxicología terrestre. Cabe  
mencionar que los cambios morfológicos  
de las lombrices por ser datos cualitativos  
se aplicó la prueba Chi cuadrado. En  
todos los casos, se usó un nivel de  
significancia de 0,05.  
Criterio 1: Preparación del recipiente  
Para los caracoles de jardín, el  
recipiente fue de material plástico en  
forma paralelepípedo (altura 15 cm,  
ancho 20 cm, y largo 30 cm), con  
agujeros cada dos cm para su aireación  
respectiva. Ante ello, se menciona que  
los tipos de recipientes dependerán del  
espacio y del objetivo de crianza del  
estudio (Bello & Bello, 2007). Estos  
últimos autores plantean un tipo de jaula  
(altura 30 cm, largo 50 cm y profundidad  
50 cm) para la crianza de caracoles, que  
consiste en siete paneles de 30 x 35 cm  
con una separación de 5,5 cm, teniendo  
en cuenta que el piso, fondo, techo y tapa  
son de una malla mosquitera plástica con  
40 tramos. Para un sistema de crianza en  
condiciones cerradas se sugiere emplear  
recipientes tipo “colgadores plásticos  
verticales”, debido a que generan un  
microclima ideal (Mariet et al., 2017), y  
se controla mejor la temperatura, la HR  
y las horas de luz (Diaz, 2007). Otro  
autor, para C. aspersus sugiere jaulas tipo  
“terrarios de polipropileno” que han  
comprobado su idoneidad durante un  
periodo de exposición de seis semanas  
en condiciones de campo (Drăghici et  
Aspectos éticos  
Se realizó el muestreo del suelo  
de chacra con equipos de protección  
personal a fin de prevenir una posible  
contaminación de la muestra de  
suelo; y a la misma vez, estas muestras  
fueron conservadas en bolsas plásticas  
ziploc. Para las actividades dentro del  
laboratorio, se emplearon los equipos  
de bioseguridad personal conforme al  
protocolo del laboratorio de Ingeniería  
Ambiental de la Universidad Científica  
del Sur, Lima, Perú. Las actividades  
fueron desarrolladas teniendo en cuenta  
las medidas de la coyuntura COVID-19.  
En cuanto a los caracoles de jardín y a  
las lombrices de tierra fueron utilizados  
únicamente para los experimentos  
del presente estudio, considerando el  
mínimo número de individuos requerido  
para la respectiva validación estadística.  
|
Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
| ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
96  
Cꢌꢉꢁꢀꢌꢉꢇꢂ ꢂꢇꢖꢌꢀ ꢊꢅ ꢏꢌꢉꢅꢆꢄꢅ ꢕꢀꢊ ꢏꢅꢌꢅꢏꢇꢊ ꢕꢀ ꢍꢅꢌꢕꢛꢆ Cꢅꢆꢁꢀꢌꢀꢓꢂ Aꢂꢒꢀꢌꢂꢓꢂ (Mꢜꢊꢊꢀꢌ, ꢈꢝꢝꢙ) ꢃ ꢕꢀ ꢊꢅ ꢊꢇꢑꢖꢌꢉꢄ  
ꢕꢀ ꢁꢉꢀꢌꢌꢅ Eꢉꢂꢀꢆꢉꢅ Fꢀꢁꢉꢕꢅ (Sꢅꢞꢉꢋꢆꢃ, ꢈꢔꢎꢟ) ꢒꢅꢌꢅ ꢂꢓ ꢓꢂꢇ ꢀꢆ ꢀꢏꢇꢁꢇꢠꢉꢏꢇꢊꢇꢋꢛꢅ ꢁꢀꢌꢌꢀꢂꢁꢌꢀ ꢏꢇꢆ ꢑꢀꢁꢅꢊꢀꢂ ꢒꢀꢂꢅꢕꢇꢂ  
al., 2019). Finalmente, para el caracol  
de jardín tambiꢚn se han propuestos  
recipientes de poliestireno transparente  
de 24 cm x 21 cm x 8 cm (Louzon et al.,  
et al. (2020) sugieren usar tablas con  
espacios separadores (50 cm x 30 cm  
x 15 cm), con una tela sintꢚtica como  
sistema de aislamiento para un adecuado  
mantenimiento de la humedad relativa.  
2
020).  
En cuanto a las lombrices de tierra se  
Criterio 2: Análisis fisicoquímico del  
suelo  
mantuvieron dentro de un recipiente de  
plástico de forma rectangular con una  
tapa de tela sintꢚtica de color blanco a fin  
de que reciban una adecuada aireación.  
Otros autores como Canales-Gutiꢚrrez  
Se analizaron los siguientes arámetros  
fisicoquímicos del suelo (Tabla 1).  
Tabla 1  
Parámetros fisicoquímicos del suelo de chacra (MSF)  
CE -  
Humedad Volumétrica  
(%)  
pH  
MO (%)  
Textura  
CIC (meq·100 g-1  
1
)
(
uS·cm )  
4
476  
7,83  
1,14  
Franco arcilloso  
10,85  
3,81  
La humedad del suelo es importante  
Con respecto al pH del suelo, para los  
caracoles fue ligeramente alcalino, lo cual  
es apropiado para su crianza, debido a  
que si es ácido perjudica principalmente  
a su crecimiento. Es necesario suelos de  
tipo calcáreos por su abundante calcio  
(Perelló, 2012). Se discrepa con Ospina-  
Montero & Moreno-Ospina (2017),  
quienes mencionan que el pH debe estar  
en el intervalo de 6,5 a 7,5. Por otro  
lado, es fundamental un pH adecuado  
del suelo donde se crían lombrices de  
tierra, porque permite controlar bacterias  
y hongos (Fuentes, 2020; Somarriba &  
Guzmán, 2020). Una de las condiciones  
básicas para su desarrollo es que el suelo  
tenga un pH entre 6-8, puesto que  
favorece una reproducción más rápida  
porque fortalece las propiedades  
fisicoquímicas del cuerpo del caracol  
de jardín a travꢚs de nutrientes para su  
conchilla, desarrollo y comportamiento  
(
Rueda-Toledo et al., 2019). Con el fin de  
que las lombrices se adapten de manera  
adecuada, debe humedecerse el suelo  
debido a que es un factor para su óptimo  
desarrollo (Luna & Mendoza, 2020).  
Para el caracol de jardín la humedad  
ideal es de un 80 % (Galindo-Hurtado  
&
Bolaños-Colorado, 2017). En cambio,  
la humedad adecuada para lombrices es  
del 90 % (Domínguez et al., 2009). Sin  
embargo, se ha demostrado que un suelo  
adecuado debe mantener su humedad  
cerca al 75% (Zanor et al., 2018).  
(
Ishpilco & Mendoza, 2021). En cambio,  
Los caracoles de jardín realizan  
una hibernación para minimizar la  
pꢚrdida de agua, y por ello prosperan en  
microhábitats húmedos y sombreados  
Fuentes (2020), se detalla que los valores  
óptimos varían entre 6,8 y 7,2, debido  
que en ese intervalo proliferan tan rápido  
que disminuyen el número de lombrices  
nativas.  
(
Troya-Escobar, 2019). Por ende, es  
importante su monitoreo del suelo dos  
veces al día (Drăghici et al., 2019).  
|
ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
| Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
97  
Bꢀꢁꢁꢂꢃ Mꢀꢄꢅ Cꢅꢂꢁꢌꢇ - Mꢉꢊꢅꢋꢌꢇꢂ Cꢅꢂꢁꢉꢊꢊꢅ Rꢇꢍꢅꢂ - Jꢇꢂé Iꢅꢆꢆꢅꢏꢇꢆꢀ  
Criterio 3: Temperatura, fotoperiodo y  
humedad relativa  
12/12 y a una HR del 75% con resultados  
satisfactorios (Somarriba & Guzmán,  
2
020). Ulloa et al. (2018) señalan que  
La temperatura del ambiente del  
laboratorio estuvo mayormente entre los  
un bioensayo puede realizarse a 12 h luz  
y 12 h oscuridad con la diferencia que  
presentó una HR del 85%. Finalmente,  
se menciona que la HR adecuada es de  
65% (Mamani, 2016).  
2
5° y 27° C, mientras que en las mañanas  
y tardes se registró en algunas ocasiones  
desde 18 hasta 20°C, los cuales fueron  
regulados por el aire acondicionado y  
registradosconuntermómetroambiental.  
Esta temperatura se asemeja al estudio  
de Pꢚrez & Cáceres (2022), quienes  
sostienen que mantener a los caracoles de  
jardín en el intervalo de temperaturas de  
Criterio 4: Caracterización de los  
bioindicadores  
Se seleccionaron 80 caracoles de  
jardín adultos con una conchilla de  
tonos dorados, bandas anchas de color  
marrón y con una medida del ancho de  
la conchilla en un intervalo de <2,5 cm a  
4,5> cm. Sargsyan et al. (2022), utilizaron  
a los caracoles adultos de Helix lucorum  
Linnaeus, 1758 con tamaño de conchilla  
de 43,14 ± 0,79 mm de ancho y 41,94 ±  
0,83 mm de largo. Por otro lado, Louzon  
et al. (2020) trabajaron con caracoles de  
jardín terrestres subadultos.  
2
5°C a 29°C, trae buenos resultados. No  
obstante, Troya-Escobar (2019), asegura  
que su adaptación y mejoramiento de su  
calidad de vida se encuentra entre 19° C a  
2
4° C. Además, se señala que mantenerlos  
a 20°C es una temperatura ideal para el  
caracol de jardín (Louzon et al., 2020).  
Palafox et al. (2012), mencionan que  
las lombrices de tierra se desarrollan  
óptimamente a temperaturas entre 25°  
C a 30° C, pero con el fin de evaluar la  
toxicidad se redujo la temperatura de  
los recipientes a 22 ± 2°C. En cambio,  
Giunta et al. (2019) detallan que durante  
el análisis del comportamiento de E.  
fétida se mantuvo a una temperatura de  
Se escogieron 100 lombrices de  
tierra de color rojo de una etapa adulta  
con clitelio y una longitud total de 5  
cm a 6 cm. Tambiꢚn se han utilizado  
lombrices de tierra con clitelio y una  
coloración rojiza (Canales-Gutiꢚrrez et  
al., 2020). Asimismo, las características  
más estudiadas de las lombrices de tierra  
son su tamaño (6,44 cm de largo y 2,10  
de ancho), peso y diámetro del clitelio,  
debido que son los primeros en ser  
afectados ante un estrꢚs brusco (Cano,  
2018). Dentro de las características  
externas más resaltantes se tiene a la  
forma del cuerpo, al color y al número  
de segmentos, ello en base a su estudio  
sobre la evaluación de la evolución de las  
lombrices de tierra (Feijoo-Martínez et  
al., 2020).  
2
0º C a 25°C, siendo adecuada para su  
subsistencia.  
En cuanto al fotoperiodo fue 14 h  
de día y 10 h de noche por la estación  
de verano y una HR del 85 %. Se ha  
evaluado a los caracoles en condiciones  
de laboratorio a un fotoperiodo de 18/6 y  
una HR del 80 % (Louzon et al., 2020).  
Una humedad relativa mayor a 75 %  
genera resultados satisfactorios (Ruiz-  
Hernández et al., 2016). Con respecto a la  
lombriz de tierra, se ha explicado que en  
una prueba de toxicidad fueron expuestas  
a un fotoperiodo de luz- oscuridad (h)  
|
Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
| ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
98  
Cꢌꢉꢁꢀꢌꢉꢇꢂ ꢂꢇꢖꢌꢀ ꢊꢅ ꢏꢌꢉꢅꢆꢄꢅ ꢕꢀꢊ ꢏꢅꢌꢅꢏꢇꢊ ꢕꢀ ꢍꢅꢌꢕꢛꢆ Cꢅꢆꢁꢀꢌꢀꢓꢂ Aꢂꢒꢀꢌꢂꢓꢂ (Mꢜꢊꢊꢀꢌ, ꢈꢝꢝꢙ) ꢃ ꢕꢀ ꢊꢅ ꢊꢇꢑꢖꢌꢉꢄ  
ꢕꢀ ꢁꢉꢀꢌꢌꢅ Eꢉꢂꢀꢆꢉꢅ Fꢀꢁꢉꢕꢅ (Sꢅꢞꢉꢋꢆꢃ, ꢈꢔꢎꢟ) ꢒꢅꢌꢅ ꢂꢓ ꢓꢂꢇ ꢀꢆ ꢀꢏꢇꢁꢇꢠꢉꢏꢇꢊꢇꢋꢛꢅ ꢁꢀꢌꢌꢀꢂꢁꢌꢀ ꢏꢇꢆ ꢑꢀꢁꢅꢊꢀꢂ ꢒꢀꢂꢅꢕꢇꢂ  
Criterio 5: Limpieza e higiene  
determinado que la mejor dieta de aporte  
proteico para el caracol de jardín es  
Gliricidia sepium (Jacq.) Kunth ex Walp.,  
1842 en comparación con la lechuga  
(Ruiz-Hernández et al., 2016).  
La limpieza de los caracoles de jardín y  
sus respectivos recipientes fue realizada de  
manera interdiaria. Ante ello, Fontanillas  
(
2018) resalta la importancia de la  
limpieza e higiene de las instalaciones y  
recipientes para una adecuada crianza en  
el laboratorio del caracol de jardín. Por  
ejemplo, Louzon et al. (2020), sugiere  
que los caracoles deben ser limpiados  
cada dos días con el fin de eliminar las  
heces y renovar a la lechuga que se le da  
como sustrato para la alimentación. De  
esta manera se evita que el caracol de  
jardín pierda sus actividades cotidianas  
de forma progresiva, paralice su función  
reproductiva y deje de alimentarse  
hasta morir por inadecuadas prácticas  
de limpieza e higiene Fleta-Zaragozano  
Para la alimentación de las lombrices  
de tierra se utilizó estiꢚrcol de cuy. En  
relación a ello, otros autores han señalado  
que el estiꢚrcol bovino precompostado  
(Guanche, 2015) favorece  
a
la  
reproducciónrápidayalaumentodelpeso  
promedio de las lombrices (Villavicencio-  
García, 2021), y desechos de hortalizas  
y frutas proveniente de un tratamiento  
y selección previo, alimentándolas una  
vez a la semana (Luna & Mendoza,  
2020; López-Correa, 2019), o en forma  
interdiaria con el fin que no cese el ciclo  
de reproducción (Cedeño, 2021).  
(
2018).  
Criterio 7: Fecundidad  
Criterio 6: Alimentación  
Se identificaron tres cocones en 100  
lombrices de tierra mediante el mꢚtodo  
del conteo por observación. Ello se  
asemeja al protocolo que utilizó Canales-  
Gutiꢚrrez et al. (2020), con la diferencia  
que su evaluación se realizó en 36 días  
encontrando seis cocones. Por otro lado,  
Limachi (2018), señala que una lombriz  
de tierra coloca un cocón entre 7 a 10  
días. Finalmente, se ha determinado  
cinco cocones durante 15 días producto  
de 40 lombrices de tierra (Domínguez et  
al., 2009).  
Los caracoles de jardín fueron  
alimentados con lechugas (1g por  
día), siendo extendidas en el fondo del  
recipiente y por encima de los vasos  
descartables que contenían suelo. Sin  
embargo,Louzonetal.(2020),emplearon  
1
,5 g de lechuga fresca no contaminada  
por día para cada caracol. Se ha utilizado  
a la lechuga en previas investigaciones  
como alimento para el caracol de jardín,  
con el fin de analizar la transferencia de  
MP dentro de una cadena alimentaria  
(
Martínez, 2022). Por otro lado, se dio  
una vez a la semana pienso para caracol,  
debido a que es importante controlar  
la calidad de pienso por la afectación  
directa a su estado nutricional de los  
caracoles (Vera, 2016). Por ello, Drăghici  
et al. (2019) alimentaron a los caracoles  
de jardín con una mezcla de harina de  
trigo (10 %) y otros ingredientes. Se ha  
Validación del protocolo con el caracol  
de jardín y lombriz de tierra con Pb  
para su uso en ecotoxicología terrestre  
Caracol de jardín  
La exposición de 36 caracoles de jardín  
al Pb se presenta en la tabla 2.  
|
ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
| Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
99  
Bꢀꢁꢁꢂꢃ Mꢀꢄꢅ Cꢅꢂꢁꢌꢇ - Mꢉꢊꢅꢋꢌꢇꢂ Cꢅꢂꢁꢉꢊꢊꢅ Rꢇꢍꢅꢂ - Jꢇꢂé Iꢅꢆꢆꢅꢏꢇꢆꢀ  
Tabla 2  
-
1
Características de los caracoles de jardín bajo en muestras de suelo a 47 mg·kg de Pb y sin  
Pb.  
mcb  
mcc  
Características  
Nro. de caracoles muertos  
R1  
1
R2  
0
R1  
2
R2  
2
Nro. de caracoles con contorno rosado  
Cantidad de agua eliminada en la 1° semana (mL)  
Cantidad de agua eliminada en la 2° semana (mL)  
Masa promedio del caracol (g)  
2
1
4
3
15  
15  
6,14  
17  
17  
6,22  
59  
59  
4,86  
65  
65  
5,82  
MCB: Muestra de caracol de jardín sin Pb; MCC: Muestra de caracol de jardín con Pb. R1 y R2 =  
rꢚplicas del ensayo.  
Los efectos del Pb en el caracol se  
realizaron a travꢚs del análisis descriptivo  
de los datos. Para la muestra de fondo o  
sin Pb se evaluó el número de caracoles  
muertos (X̅ = 0,5; Me = 0,5 y Mo = 1,0)  
y la presencia de contorno rosado (X̅ =  
el número de caracoles muertos (X̅ = 1,0;  
Me = 1,0 y Mo = 0,0) y la presencia de  
contorno rosado (X = 3,5; Me = 3,5 y  
Mo = 4,0). Por otro lado, se analizaron la  
masa total de los caracoles de jardín y el  
promedio de masa del caracol con base a  
la aplicación de los análisis inferenciales  
(Figuras 3 y 4).  
̅
1
,5; Me = 1,5 y Mo = 2,0). En cuanto a la  
muestracontaminadaconPbseconsideró  
Figura 3  
Diagrama de cajas de la masa total del caracol de jardín por tipo de muestras de suelo y días  
de supervisión. MCB: Muestra de caracol de jardín sin Pb; MCC: Muestra de caracol de  
jardíncon Pb. D1 (primer día de supervisión, día 2), D2 (segundo día de supervisión, día 7),  
D3 (tercer día de supervisión, día 9) y D4 (cuarto día de supervisión, día 14).  
|
Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
| ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
100  
Cꢌꢉꢁꢀꢌꢉꢇꢂ ꢂꢇꢖꢌꢀ ꢊꢅ ꢏꢌꢉꢅꢆꢄꢅ ꢕꢀꢊ ꢏꢅꢌꢅꢏꢇꢊ ꢕꢀ ꢍꢅꢌꢕꢛꢆ Cꢅꢆꢁꢀꢌꢀꢓꢂ Aꢂꢒꢀꢌꢂꢓꢂ (Mꢜꢊꢊꢀꢌ, ꢈꢝꢝꢙ) ꢃ ꢕꢀ ꢊꢅ ꢊꢇꢑꢖꢌꢉꢄ  
ꢕꢀ ꢁꢉꢀꢌꢌꢅ Eꢉꢂꢀꢆꢉꢅ Fꢀꢁꢉꢕꢅ (Sꢅꢞꢉꢋꢆꢃ, ꢈꢔꢎꢟ) ꢒꢅꢌꢅ ꢂꢓ ꢓꢂꢇ ꢀꢆ ꢀꢏꢇꢁꢇꢠꢉꢏꢇꢊꢇꢋꢛꢅ ꢁꢀꢌꢌꢀꢂꢁꢌꢀ ꢏꢇꢆ ꢑꢀꢁꢅꢊꢀꢂ ꢒꢀꢂꢅꢕꢇꢂ  
En el presente gráfico, se muestra  
que la exposición de los caracoles al  
suelo contaminado con Pb disminuye  
ligeramente su masa total conforme al  
cuarto día de supervisión (D4) (Figura  
total de caracoles no es influenciada  
significativamente por el tipo de muestra  
de suelo (F = 2,03; p= 0,19), pero si por  
los días de supervisión (F = 4,56; p =  
0,03), y finalmente no por la interacción  
de los tipos de muestras de suelo y los  
días de supervisión (F = 0,05; p = 0,98).  
3
); sin embargo, al aplicar la prueba  
ANOVA de dos vías resulta que la masa  
Figura 4  
Diagrama de cajas de la masa promedio del caracol de jardín por tipos de muestras de suelo  
y días de supervisión. MCB: Muestra de caracol de jardín sin Pb; MCC: Muestra de caracol  
de jardín con Pb. D1 (primer día de supervisión, día 2), D2 (segundo día de supervisión, día  
7
), D3 (tercer día de supervisión, día 9) y D4 (cuarto día de supervisión, día 14).  
En el gráfico de la figura 4 se muestra  
Los MP y los contaminantes orgánicos  
afectan la mortalidad de los caracoles de  
jardín (Dhiman, 2020). Al aumentar  
la concentración de Pb y el tiempo  
de exposición, la tasa de mortalidad  
del caracol de jardín se incrementa  
significativamente, teniendo que a 20  
mg·L la mortalidad más baja (60 %) a 24  
h de exposición y la más alta mortalidad  
(95 %) a las 96 h de exposición (Varun,  
2020). Los caracoles de jardín al ser  
expuestos al Pb presentan algunos  
cambios observables en su coloración y  
en su comportamiento (Dhiman, 2020).  
que la masa promedio del caracol en el  
grupo MCB se incrementa y en el grupo  
MCC disminuye su masa al exponerlos  
al suelo contaminado con plomo, esto  
conforme a los días de supervisión, por  
ello al aplicar la prueba ANOVA de dos  
vías, la masa promedio del caracol es  
influenciada significativamente por los  
tipos de muestras de suelo (F = 4,71; p  
-
1
=
=
0,04) y no los días de supervisión (F  
3,08; p = 0,09) y finalmente si por la  
interacción de los tipos de muestras de  
suelo y los días de supervisión (F = 4,55;  
p = 0,04).  
|
ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
| Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
101  
Bꢀꢁꢁꢂꢃ Mꢀꢄꢅ Cꢅꢂꢁꢌꢇ - Mꢉꢊꢅꢋꢌꢇꢂ Cꢅꢂꢁꢉꢊꢊꢅ Rꢇꢍꢅꢂ - Jꢇꢂé Iꢅꢆꢆꢅꢏꢇꢆꢀ  
El caracol de jardín elimina agua  
juveniles en promedio tienen una masa  
corporal de 4,26 ± 0,77 g; sin embargo,  
al estar expuesta al Pb disminuyen  
gradualmente su masa. Gomot-De  
Vaufleury & Pihan (2000) señalan que  
los caracoles de jardín juveniles (4,6 ±  
0,5 g) fueron influenciados en su masa  
por el nivel de contaminación del Pb.  
Las poblaciones juveniles de Helix al  
mantenerse con dieta alta en Pb generan  
una concha más ligera, lo cual reduce la  
masa del caracol (Beeby & Richmond,  
2002; Beeby et al., 2002).  
debido a las condiciones de estrꢚs, debido  
aquenoestánacostumbradoaunentorno  
cerrado, reducido y a una alimentación a  
base de vegetales como la lechuga (Fleta,  
2
017). El caracol mantiene un equilibrio  
constante entre la HR ambiental y el  
contenido de agua en sus tejidos, por ello  
absorben o eliminan agua debido a su  
gran permeabilidad (Ruiz-Hernandez et  
al., 2016).  
En relación con la masa, en el grupo  
MCBaumentósumasaen0,16gmientras  
que en el grupo MCC disminuyó en  
,89 g. Este último resultado se contrasta  
con el estudio de Artacho & Nespolo  
2009) quienes resaltan que los caracoles  
Lombriz de tierra  
0
La exposición de 210 lombrices (100  
g) al Pb se presenta en la Tabla 4.  
(
Tabla 4  
Características de la lombriz de tierra bajo muestras de suelo a 47 mg·kg de Pb y sin Pb.  
-
1
mlb  
mlc  
Características  
R1  
R2  
R1  
R2  
Número de lombrices muertas  
de 210 lombrices  
0
0
4
5
Número de cocones  
7
8
6
4
Desplazamiento  
lento, cambio de  
color e hinchazón  
del clitelio  
Deslizamiento  
lento, cambio a  
Cambios morfológicos  
Ninguno Ninguno  
color amarillento e  
hinchazón del clitelio  
MLB: Muestra de lombriz sin Pb; MLC: Muestra de lombriz de tierra con Pb. R1 y R2 = rꢚplicas del  
ensayo.  
En cuanto a los efectos del Pb en el  
suelo en la lombriz de tierra, se analizaron  
mediante un análisis descriptivo. Para la  
muestra de fondo o sin Pb, el número  
de lombrices muertas (X= 0,0; Me = 0,0  
aplicó la prueba chi cuadrado para la  
variable cambios morfológicos (x² =  
1,00; p > 0,05), dando como resultado  
que no existen indicios de una relación  
de dependencia en ambas variables.  
Finalmente, para el promedio de masa de  
lombrices mediante la prueba Friedman  
(Figura 6) (x² = 27,73; p < 0,05) se  
observaron efectos del tipo de suelo, días  
de supervisión e interacción de ambas,  
respectivamente.  
y Mo = 0,0) y número de cocones (X  
,5; Me = 7,5 y Mo = 6,0). Referente a  
la muestra contaminada se evaluaron el  
número de lombrices muertas (X = 4,5;  
Me = 5,0 y Mo = 0,0) y el número de  
cocones (X = 7,5; Me = 7,5 y Mo = 7,0)  
Tabla 4). Es preciso mencionar que se  
̅ =  
7
̅
̅
(
|
Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
| ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
102  
Cꢌꢉꢁꢀꢌꢉꢇꢂ ꢂꢇꢖꢌꢀ ꢊꢅ ꢏꢌꢉꢅꢆꢄꢅ ꢕꢀꢊ ꢏꢅꢌꢅꢏꢇꢊ ꢕꢀ ꢍꢅꢌꢕꢛꢆ Cꢅꢆꢁꢀꢌꢀꢓꢂ Aꢂꢒꢀꢌꢂꢓꢂ (Mꢜꢊꢊꢀꢌ, ꢈꢝꢝꢙ) ꢃ ꢕꢀ ꢊꢅ ꢊꢇꢑꢖꢌꢉꢄ  
ꢕꢀ ꢁꢉꢀꢌꢌꢅ Eꢉꢂꢀꢆꢉꢅ Fꢀꢁꢉꢕꢅ (Sꢅꢞꢉꢋꢆꢃ, ꢈꢔꢎꢟ) ꢒꢅꢌꢅ ꢂꢓ ꢓꢂꢇ ꢀꢆ ꢀꢏꢇꢁꢇꢠꢉꢏꢇꢊꢇꢋꢛꢅ ꢁꢀꢌꢌꢀꢂꢁꢌꢀ ꢏꢇꢆ ꢑꢀꢁꢅꢊꢀꢂ ꢒꢀꢂꢅꢕꢇꢂ  
Figura 5  
Diagrama de cajas de la masa total de lombrices de tierra por tipos de muestras de suelo y  
días de supervisión. MLB: Muestra de lombriz sin Pb; MLC: Muestra de lombriz de tierra  
con Pb. D1 (primer día de supervisión, día 2), D2 (segundo día de supervisión, día 7), D3  
(
tercer día de supervisión, día 9) y D4 (cuarto día de supervisión, día 14).  
Lapresentegráfica(Figura5)representa  
es influenciada significativamente por los  
tipos de muestras de suelo (F = 29,91; p  
= 0,001) y no los días de supervisión (F  
= 0,57; p = 0,65) y finalmente si por la  
interacción de los tipos de muestras de  
suelo y los días de supervisión (F = 0,29;  
p = 0,83).  
el aumento predominantemente de la  
masa total de lombrices en relación a los  
tipos de muestra de suelo y los días de  
supervisión. Se realizó un ANOVA de dos  
vías (Figura 5) para las variables masa total  
de lombrices. La masa total de lombrices  
Figura 6  
Diagrama de cajas de la masa promedio de lombriz de tierra por tipos de muestras de suelo y  
días de supervisión. MLB: Muestra de lombriz sin Pb; MLC: Muestra de lombriz de tierra  
con Pb. D1 (primer día de supervisión, día 2), D2 (segundo día de supervisión, día 7), D3  
(
tercer día de supervisión, día 9) y D4 (cuarto día de supervisión, día 14).  
|
ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
| Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
103  
Bꢀꢁꢁꢂꢃ Mꢀꢄꢅ Cꢅꢂꢁꢌꢇ - Mꢉꢊꢅꢋꢌꢇꢂ Cꢅꢂꢁꢉꢊꢊꢅ Rꢇꢍꢅꢂ - Jꢇꢂé Iꢅꢆꢆꢅꢏꢇꢆꢀ  
La gráfica de la Figura 6 representa el  
violento, en la elongación del cuerpo,  
presencia de movimientos lentos,  
y finalmente hinchazón del clitelio  
(Grandez, 2020). Se ha evidenciado  
cambios externos en la lombriz de tierra,  
como el engrosamiento del clitelio  
(Ochoa, 2021).  
aumento en la masa promedio de una  
lombriz de tierra, debido a los criterios  
de crianza, la exposición con Pb y a las  
propiedades de bioacumulación que  
presenta el bioindicador, ello en los dos  
tipos de muestra de suelo (MLB y MLC)  
y en los días de supervisión. Finalmente,  
para el promedio de masa de lombrices  
mediante la prueba Friedman (Figura 6)  
Conclusiones  
(
x²=27,73;p<0,05)seobservaronefectos  
del tipo de suelo, días de supervisión e  
interacción de ambas, respectivamente.  
Los siete criterios establecidos para los  
dos bioindicadores, han sido detallados  
conforme a la experiencia en condiciones  
de laboratorio, los mismos, que han  
permitido criar de una manera adecuada  
al caracol de jardín (C. aspersus) y a la  
lombriz de tierra (E. fetida). Para ello  
se consideró los siguientes criterios:  
preparación del recipiente, análisis  
fisicoquímico del suelo, temperatura,  
Se ha mencionado que en 100 g de  
lombrices se presentó una mortalidad  
entre 2 a 4 individuos durante un  
periodo de tres meses (Pantoja, 2021).  
Una experimentación fue considerada  
inválida al observarse que en todas  
repeticiones existía una lombriz muerta  
o desaparecida al final del día del  
periodo de prueba (Ulloa et al., 2018).  
En cuanto a los cocones, Tito (2022)  
detalla que la reproducción de la lombriz  
de tierra fue nula entre los 7 y 14 días  
de prueba, debido a la presencia del MP  
Pb. Asimismo, se menciona que en un  
periodo de 14 y 21 días se tuvo de 1 a  
fotoperiodo  
y
humedad relativa,  
caracterización, limpieza e higiene  
(criterio no evaluado en lombriz),  
alimentación y finalmente fecundidad  
(criterio no evaluado en caracol). La  
validación de los criterios de crianza  
en los dos bioindicadores mediante  
la exposición al Pb evidenció diversos  
efectos tóxicos. En el caso de los caracoles  
de jardín, se presentaron muertes,  
cambio de coloración, eliminación de  
agua y disminución de masa corporal.  
Mientras que en las lombrices de  
tierra se mostraron muertes, cocones y  
cambios morfológicos. Se sugiere seguir  
optimizando las condiciones de crianza  
de ambos indicadores para evaluar  
2
(
cocones eclosionados, respectivamente  
Cedeño, 2021). Como bien lo sustenta  
Rostrán (2012) se registró en dos semanas  
de exposición al Pb, 10 lombrices con un  
promedio de cuatro cocones.  
En referencia  
a
los cambios  
morfológicos en la lombriz de tierra, la  
exposición a diferentes concentraciones  
de Pb genera modificaciones en la  
curvatura corporal, en el enrollamiento  
diferencias sustancias elementos  
y
potencialmente tóxicos al suelo.  
|
Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
| ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
104  
Cꢌꢉꢁꢀꢌꢉꢇꢂ ꢂꢇꢖꢌꢀ ꢊꢅ ꢏꢌꢉꢅꢆꢄꢅ ꢕꢀꢊ ꢏꢅꢌꢅꢏꢇꢊ ꢕꢀ ꢍꢅꢌꢕꢛꢆ Cꢅꢆꢁꢀꢌꢀꢓꢂ Aꢂꢒꢀꢌꢂꢓꢂ (Mꢜꢊꢊꢀꢌ, ꢈꢝꢝꢙ) ꢃ ꢕꢀ ꢊꢅ ꢊꢇꢑꢖꢌꢉꢄ  
ꢕꢀ ꢁꢉꢀꢌꢌꢅ Eꢉꢂꢀꢆꢉꢅ Fꢀꢁꢉꢕꢅ (Sꢅꢞꢉꢋꢆꢃ, ꢈꢔꢎꢟ) ꢒꢅꢌꢅ ꢂꢓ ꢓꢂꢇ ꢀꢆ ꢀꢏꢇꢁꢇꢠꢉꢏꢇꢊꢇꢋꢛꢅ ꢁꢀꢌꢌꢀꢂꢁꢌꢀ ꢏꢇꢆ ꢑꢀꢁꢅꢊꢀꢂ ꢒꢀꢂꢅꢕꢇꢂ  
Referencias  
Andrei, G., Dehelean, C., Pinzaru,  
I., Bordean, D., Borozán, A.,  
Tsatsakis, A., Kovatsi, L., & Nica,  
D. (2019). Soil copper uptake by  
land snails: A semi-field experiment  
with juvenile Cantareus aspersus  
snails. Environmental Toxicology  
and Pharmacology, 72(3), 103243.  
https://doi. org/10. 1016/j.  
etap.2019.103243  
Beeby, A., Richmond, L., & Herpꢚ, F.  
(2002). Lead reduces shell mass in  
juvenilegardensnails(Helixaspersa).  
Environmental Pollution, 120(2),  
283–288. https://doi.org/10.1016/  
S0269-7491(02)00151-3  
Bello, Y., & Bello, A. (2007). Plan  
para el desarrollo de un proceso  
de helicicultura en Gachetá  
Cundinamarca, con destino a la  
exportación [Trabajo de pregrado,  
Universidad de la Salle]. https://  
ciencia.lasalle.edu.co/  
Arrázola-Vásquez, E., & Iannacone,  
J. (2021). Evaluación del riesgo  
ambiental de la mezcla de alfa-  
cipermetrina e imidacloprid sobre  
la lombriz de tierra (Eisenia fetida)  
Bravo, C., Angulo, L., González, Y.,  
Martínez, M., Carmona, J., &  
Garay, O. (2018). Evaluación  
reproductiva de la lombriz roja  
(
Savigny, 1826). e Biologist  
Lima), 19, 111-124. https://doi.  
(
org/10.24039/rtb2021191898  
californiana  
(Eisenia  
foetida)  
Artacho, P., & Nespolo, R. (2009).  
Natural selection reduces energy  
metabolism in the garden snail,  
Helix aspersa (Cornu aspersum)  
Evolution, 63(4), 1044–1050.  
https://doi.org/10.1111/J.1558-  
alimentada con diferentes sustratos  
en el trópico bajo colombiano.  
Livestock Research for Rural  
Development, 30(2), 57-62. https://  
doi.10.25127/aps.20192.49  
5
646.2008.00603.X  
Briffa, J., Emmanuel S., & Renald B.  
(
2020). Heavy metal pollution  
Avalos-Ruiz, S., & Iannacone, J. (2020).  
Evaluación del riesgo ambiental  
terrestre de dos gasolinas ecológicas  
de 90 octanos en la lombriz de  
tierra Eisenia fetida (Savigny, 1826).  
Campus, 25, 189-208. https://  
doi.org/10.24265/campus.2020.  
v25n30.01  
in the environment and their  
toxicological effects on humans.  
Heliyon, 6(9), 2-26. https://doi.  
org/10.1016/j.heliyon.2020.  
e04691  
Caján, A., Pascual, M., & Anco, M.  
(2021). Efecto ecotoxicológico del  
cloruro de potasio sobre la lombriz  
roja californiana (Eisenia foetida).  
Revista del Instituto de investigación  
de la Facultad de Minas, Metalurgia  
y Ciencias Geográficas, 24(47), 133-  
Beeby, A., & Richmond, L. (2002).  
Evaluating Helix aspersa as a sentinel  
for mapping metal pollution.  
Ecological Indicators, 1(4), 261–  
2
70.  
https://doi.org/10.1016/  
140. https://doi.org/10.15381/  
iigeo.v24i47.20658  
S1470- 160X(02)00022-5  
|
ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
| Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
105  
Bꢀꢁꢁꢂꢃ Mꢀꢄꢅ Cꢅꢂꢁꢌꢇ - Mꢉꢊꢅꢋꢌꢇꢂ Cꢅꢂꢁꢉꢊꢊꢅ Rꢇꢍꢅꢂ - Jꢇꢂé Iꢅꢆꢆꢅꢏꢇꢆꢀ  
Cabrera, G., Sanchez, J., & De León,  
Díaz, R. (2007). Manejo controlado  
de la temperatura y humedad en  
caracoles de tierra de la especie  
Hélix aspersa en el municipio de  
Fusagasugá (Cundinamarca) [Tesis  
de pregrado, Universidad La Salle].  
https://ciencia.lasalle.edu.co/  
zootecnia/82/  
D. (2021). Macrofauna edáfica:  
composición,variaciónyutilización  
como bioindicador según el  
impacto del uso y calidad del suelo.  
Acta Botánica Cubana, 221, 1-21.  
https://revistasgeotech.com/index.  
php/abc/article/view/404  
Canales-Gutiꢚrrez, A., Solís-Ramos, B.,  
Panca-Castañeda, R., & Quispe-  
Cáceres, B. (2020). Crianza de  
Eisenia foetida (lombriz roja) en  
diferentes sustratos de desarrollo  
Dhiman, V. (2020). Assessment  
Preliminary toxicity assessment  
of chromium (Cr) and lead  
(Pb) on terrestrial snails (Helix  
aspersa). Archives of Agriculture and  
Environmental Science, 5(1), 67-72.  
https://dx.doi.org/10.26832/2456  
6632.2020.0501010  
biológico.  
9(2),  
Ecología  
87-92.  
Aplicada,  
1
http://dx.doi.  
org/10.21704/rea.v19i2.1559  
Cano, B. (2018). Incidencia del cambio  
climático en la sobrevivencia de  
la Lombriz Roja Californiana  
Domínguez, J., Aira, M., & Gómez-  
Brandón, M. (2009). El papel  
de las lombrices de tierra en la  
descomposición de la materia  
orgánica y el ciclo de nutrientes.  
Ecosistemas, 18(2), 20-31. bit.  
ly/45cV1Se  
(
Eisenia foetida) simulando el factor  
temperatura en el suelo mediante  
radiacióninfrarroja,LimaPerú,2018  
[
Tesis de pregrado, Universidad  
Cꢚsar Vallejo].bit.ly/3WbtzR1  
Drăghici, G., Dehelean, C., Pinzaru,  
I., Bordean, D., Borozan, A.,  
Tsatsakis, A., Kovatsi, L., & Nica,  
D. (2019). Soil copper uptake by  
land snails: A semi-field experiment  
with juvenile Cantareus aspersus  
snails. Environmental Toxicology  
and Pharmacology, 72, 103243-  
103251. https://doi.org/10.1016/J.  
ETAP.2019.103243  
Cedeño, K. (2021). Comportamiento  
reproductivo y  
de la lombriz  
productivo,  
morfometría  
roja californiana en sistemas  
de vermicompostaje de residuos  
orgánicos, Patricia Pilar, 2021  
[
Tesis de pregrado, Universidad  
Tꢚcnica Estatal de Quevedo]. bit.  
ly/3Ihknok  
Clavijo, C. (2018). Plan de Prevención,  
Elias-Estremadoyro, D., & Iannacone,  
J. (2022). Impacto ecotoxicológico  
de tres plaguicidas sobre Eisenia  
fetida (lombriz roja californiana) en  
el cultivo de Allium cepa (cebolla)  
en el distrito de Lurín, Lima, Perú.  
La Granja, 35, 112-123. https://  
doi.org/10.17163/lgr.n35.2022.09  
ManejoyControldeCaracoldeJardín  
(
Cornu aspersum) en la Jurisdicción  
Car. Corporación Autónoma  
Regional de Cundinamarca– CAR  
Dirección de Recursos Naturales  
Grupo  
Biodiversidad.  
bit.  
ly/3pTJWpm  
|
Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
| ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
106  
Cꢌꢉꢁꢀꢌꢉꢇꢂ ꢂꢇꢖꢌꢀ ꢊꢅ ꢏꢌꢉꢅꢆꢄꢅ ꢕꢀꢊ ꢏꢅꢌꢅꢏꢇꢊ ꢕꢀ ꢍꢅꢌꢕꢛꢆ Cꢅꢆꢁꢀꢌꢀꢓꢂ Aꢂꢒꢀꢌꢂꢓꢂ (Mꢜꢊꢊꢀꢌ, ꢈꢝꢝꢙ) ꢃ ꢕꢀ ꢊꢅ ꢊꢇꢑꢖꢌꢉꢄ  
ꢕꢀ ꢁꢉꢀꢌꢌꢅ Eꢉꢂꢀꢆꢉꢅ Fꢀꢁꢉꢕꢅ (Sꢅꢞꢉꢋꢆꢃ, ꢈꢔꢎꢟ) ꢒꢅꢌꢅ ꢂꢓ ꢓꢂꢇ ꢀꢆ ꢀꢏꢇꢁꢇꢠꢉꢏꢇꢊꢇꢋꢛꢅ ꢁꢀꢌꢌꢀꢂꢁꢌꢀ ꢏꢇꢆ ꢑꢀꢁꢅꢊꢀꢂ ꢒꢀꢂꢅꢕꢇꢂ  
Feijoo-Martinez, A., Peña-Venegas, P., &  
Zuluaga, L. (2020). Especies nuevas  
de lombrices de tierra (Oligochaeta:  
Rhinodrilidae) de la Amazonia  
Colombiana. Revista mexicana de  
biodiversidad, 91, 913085-913098  
https://doi. org/10. 22201/  
ib.20078706e.2020.91.3085  
Municipio de Buga (Valle del Cauca)  
[Tesis de pregrado, Universidad  
Nacional Abierta y a Distancia].  
https://repository.unad.edu.co/  
handle/10596/13546  
Giunta, S., Velasquez, E., Zutara, M.,  
Rolando, J., & Cruz, L. (2019).  
Evaluación de sustratos orgánicos  
para la producción de lombriz de  
tierra (Eisenia andrei). Difusiones  
Revista Digital, 17(4), 6-13.  
Fernández-Muzio, S., & Guggeri-Solaro,  
I. (2019). Efecto de seis adyuvantes  
en el crecimiento, reproducción y  
comportamiento de Eisenia fétida  
[
Tesis de grado, Universidad de  
Gomez, S., Rodriguez, J., & Farfan,  
M. (2020). Estudio de viabilidad  
técnica para la producción de caracol  
Helix Aspersa en el Municipio  
de Silvia (Cauca) [Tesis de post  
grado, Universidad Católica de  
Colombia]. bit.ly/3Mz7usm  
la República de Uruguay]. bit.  
ly/3OCmU0z  
Fleta, J. (2017). El caracol como  
alimento y como terapia. Boletín de  
La Sociedad de Pediatría de Aragón.  
La Rioja y Soria, 47(3), 67–72. bit.  
ly/3pTKsDO  
Gomot-De Vaufleury, A., & Pihan, F.  
(
2000). Growing snails used as  
Fleta-Zaragozano,J.(2018).Enfermedades  
del caracol. El caracol como vector:  
esquistosomiasis. Boletín La Sociedad  
de Pediatría de Aragón, La Rioja y  
Soria, 48(1), 5–10. bit.ly/3oaL7QG  
sentinels to evaluate terrestrial  
environment contamination by  
trace elements. Chemosphere, 40(3),  
275–284.https://doi.org/10.1016/  
S0045-6535(99)00246-5  
Fontanillas, J. (2018). Nuevas tendencias  
en el manejo de caracoles para una  
cría rentable. Mundi Prensa. bit.  
ly/430XApn  
Gonzales, C., Vallarino, A., Perez, J., &  
Low, A. (2014). Bioindicadores:  
Guardianes de nuestro futuro  
ambiental. Instituto Nacional de  
Ecología y Cambio Climático  
(INECC). bit.ly/3M6Xaq4  
Fuentes, J. (2020). La crianza de la  
lombriz roja. Servicio de Extensión  
Agraria. bit.ly/3BCTMhY  
Grandez, G. (2020). Revisión Sistemática:  
Efectos de los agroquímicos en  
la calidad de los suelos agrícolas  
usando Bioindicadores, 2020 [Tesis  
de pregrado, Universidad Cꢚsar  
Vallejo]. bit.ly/3BzpKvh  
Galindo-Hurtado, F.,  
&
Bolaños-  
Colorado, A. (2017). Higienización  
de residuo biológico (conchas de  
caracoles Melanoides tuberculata y  
Lymnaea columella) presente en la  
Planta de Abastecimiento de agua  
Potable del corregimiento El Vínculo  
Guanche, A. (2015). Las lombrices y la  
agricultura. Cabildo de Tenerife.  
|
ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
| Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
107  
Bꢀꢁꢁꢂꢃ Mꢀꢄꢅ Cꢅꢂꢁꢌꢇ - Mꢉꢊꢅꢋꢌꢇꢂ Cꢅꢂꢁꢉꢊꢊꢅ Rꢇꢍꢅꢂ - Jꢇꢂé Iꢅꢆꢆꢅꢏꢇꢆꢀ  
bit.ly/4346OjX Guzmán, B., &  
Louzon, M., Pauget, B., Gimbert, F.,  
Morin-Crini, N., & De Vaufleury,  
A. (2020). Ex situ environmental  
risk assessment of polluted soils  
using threshold guide values for the  
land snail Cantareus aspersus. Science  
of e Total Environment, 721(15),  
1-13. https://doi.org/10.1016/J.  
SCITOTENV.2020.137789  
Nakajima, E. (2020). Lombriz  
californiana Eisenia fetida (Savigny,  
1
826) como bioindicador de la  
concentración letal 50 (CL50) de  
diferentes plaguicidas: una revisión  
[
Tesis de pregrado, Universidad  
Santo Tomás]. bit.ly/3OfadZf  
INACAL (2019). Resolución Directoral  
Nº 003-2019-INACAL/DN. Norma  
Técnica Peruana 900.058.2019.  
Códigos de colores para el  
almacenamiento de residuos sólidos. 18  
de marzo del 2019. D.O. El Peruano.  
Luna, G. & Mendoza, N. (2020).  
y
Condiciones  
ambientales  
microorganismos adecuados para la  
obtención de humus de calidad y su  
efecto en el suelo agrícola. Revista  
de Investigación: Ciencia, Tecnología  
y Desarrollo, 6(1), 45-33. https://  
doi.org/10.17162/rictd.v6i1.1405  
Ishpilco, S., & Mendoza, E. (2021).  
Eficacia del lombrifiltro (lombrices  
rojas californianas) en la degradación  
de la materia orgánica de las  
aguas residuales domésticas de  
Huambocancha Alta, Cajamarca  
Maldonado-Sanchez, C., Venegas-  
Barrera, C., Horta-Vega, J.,  
Rodriguez-Castro, J., & Correra-  
Sandoval, A. (2022). Distribución  
geográfica de la familia de caracoles  
terrestres Spiraxidae (Gastropoda:  
Pulmonata) en Mꢚxico. Revista de  
Biología Tropical, 70(1), 190-212.  
http://dx.doi.org/10.15517/rev.  
biol.trop..v70i1.47626  
[
Tesis de pregrado, Universidad  
Privada Antonio Guillermo Urrelo].  
bit.ly/3MaSjnT  
Limachi, E. (2018). Evaluarelefectodetres  
dosis de sustratos en la alimentación  
de la lombriz roja Californiana  
(
Eisenia foetida) con estiércol bovino  
y aserrín descompuesto en sapecho  
Alto Beni [Tesis de postgrado,  
Universidad Mayor de San Andrꢚs.  
https://bit.ly/430em7i  
Mamani, W. (2016). Producción de  
humus de lombriz roja californiana  
(Eisenia foetida) con alimentación  
de estiércoles de animales en el  
vivero forestal de la prelatura de  
corocoro en Patacamaya, Provincia  
Aroma, La Paz [Tesis de posgrado,  
Universidad Mayor de San Andrꢚs].  
bit.ly/42IHRec  
Lopez-Correa, D. (2019). Efecto de la  
alimentación con estiércol animal  
en la densidad poblacional, peso  
y longitud de las lombrices roja  
californiana (Eisenia foetida) en el  
distrito de Huacrachuco–Huanuco  
Martínez, J. (2022). Biodisponibilidad  
y bioaccesibilidad de metales y  
metaloides en la sierra minera de  
Cartagena-La Unión [Tesis de  
postgrado, Universidad Politꢚcnica  
[
Tesis de posgrado, Universidad  
Nacional Hermilio Valdizan de  
Huanuco].  
net/20.500.13080/5247  
https://hdl.handle.  
|
Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
| ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
108  
Cꢌꢉꢁꢀꢌꢉꢇꢂ ꢂꢇꢖꢌꢀ ꢊꢅ ꢏꢌꢉꢅꢆꢄꢅ ꢕꢀꢊ ꢏꢅꢌꢅꢏꢇꢊ ꢕꢀ ꢍꢅꢌꢕꢛꢆ Cꢅꢆꢁꢀꢌꢀꢓꢂ Aꢂꢒꢀꢌꢂꢓꢂ (Mꢜꢊꢊꢀꢌ, ꢈꢝꢝꢙ) ꢃ ꢕꢀ ꢊꢅ ꢊꢇꢑꢖꢌꢉꢄ  
ꢕꢀ ꢁꢉꢀꢌꢌꢅ Eꢉꢂꢀꢆꢉꢅ Fꢀꢁꢉꢕꢅ (Sꢅꢞꢉꢋꢆꢃ, ꢈꢔꢎꢟ) ꢒꢅꢌꢅ ꢂꢓ ꢓꢂꢇ ꢀꢆ ꢀꢏꢇꢁꢇꢠꢉꢏꢇꢊꢇꢋꢛꢅ ꢁꢀꢌꢌꢀꢂꢁꢌꢀ ꢏꢇꢆ ꢑꢀꢁꢅꢊꢀꢂ ꢒꢀꢂꢅꢕꢇꢂ  
de  
Cartagena].  
https://doi.  
concentrations in a soil–plant–snail  
food chain along a terrestrial soil  
pollution gradient. Environmental  
org/10.31428/10317/11338  
Martinez-Haro, M., Acevedo, P., Pais-  
Costa, A., Neto, J., Vieira, L,  
Ospina-Alvarez, N., Taggart, M.,  
Guilhermino, L., Ribeiro, R., &  
Marques,J.(2022).Ecotoxicological  
tools in support of the aims of  
the European Water Framework  
Directive: A step towards a more  
holistic ecosystem-based approach.  
Ecological Indicators, 145, 109645-  
Pollution,  
138(1),  
178-190.  
https://doi. org/10. 1016/j.  
envpol.2005.01.011.  
Ochoa, L. (2021). Evaluación teoría del uso  
de harina de lombriz roja californiana  
(Eisenia foetida) en dietas para  
pollos de engorde en Cundinamarca  
[Tesis de pregrado, Universidad de  
Cundinamarca]. bit.ly/3pRikkF  
1
09654. https://doi.org/10.1016/J.  
ECOLIND.2022.109645  
Organización Mundial de la Salud -  
OMS (2018). Plomo. Semana  
Internacional para prevenir la  
intoxicación por plomo. https://  
www.paho.org/es/temas/plomo  
Mariet, A., Pauget, B., de Vaufleury,  
A., Bꢚgeot, C., Walter-Simonnet,  
A.V., & Gimbert, F. (2017).  
Using bioindicators to assess the  
environmental risk of past mining  
activities in the Vosges Mountains  
Ospina, I. (2020). FichaTécnica Acetato de  
Plomo. Distribuidora de Químicos  
Industriales S.A. bit.ly/3InfaLU  
(
France). Ecological Indicators, 75,  
7–26. https://doi.org/10.1016/J.  
1
ECOLIND.2016.11.042  
Ospina-Montero, A., & Moreno-Ospina,  
M. (2007). Factibilidad para el  
desarrollo de un proyecto piloto para  
la cría de caracol terrestre comestible  
[Tesis de pregrado, Universidad de  
la Salle]. bit.ly/3ME9srC  
Mleiki, A., El Menif, N., & Marigómez,  
I. (2020). Integrative assessment  
of the biological responses elicited  
by metal pollution in the green  
garden snail, Cantareus aspertus:  
Laboratory and field studies.  
Ecological Indicators, 117, 106589-  
Pabón, R., Benitez, R., Sarria-Villa, A.,  
& Gallo, J. (2020). Contaminación  
del agua por metales pesados,  
mꢚtodos de análisis y tecnologías  
de remoción. Revista Entre Ciencia  
e Ingeniería, 14(27), 9-18.  
1
06600. https://doi.org/10.1016/J.  
ECOLIND.2020.106589  
Mullisaca,S.(2021).Evaluacióndelaharina  
de lombriz (Eisenia foetida) bajo  
diferentes sustratos de alimentación  
en el Municipio de la Paz [Tesis de  
pregrado, Universidad Mayor de  
San Andrꢚs]. bit.ly/4398lpd  
Palafox, A., Hernández-Romero, H.,  
López-Luna, J., & Cuevas-Díaz, M.  
(2012). Métodosecotoxicológicospara  
la evaluación de suelos contaminados  
con hidrocarburos. Secretaría de  
Medio Ambiente y Recursos  
Naturales (SEMARNAT).  
Notten, M., Oosthoek, A., Rozema, J.,  
&
Aerts, R. (2005). Heavy metal  
|
ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
| Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
109  
Bꢀꢁꢁꢂꢃ Mꢀꢄꢅ Cꢅꢂꢁꢌꢇ - Mꢉꢊꢅꢋꢌꢇꢂ Cꢅꢂꢁꢉꢊꢊꢅ Rꢇꢍꢅꢂ - Jꢇꢂé Iꢅꢆꢆꢅꢏꢇꢆꢀ  
Pantoja, B. (2021). Efecto de los  
Rostrán, J. (2012). Evaluación de abonos  
orgánicos y lombrices de tierra en  
muestras del depósito municipal de  
basura de la ciudad de León para su  
biorremediación a través de bioensayo  
[Tesis de postgrado, Universidad  
Autónoma del Estado de Mꢚxico].  
bit.ly/41O4Nrk  
microorganismos eficientes y restos  
vegetales en la calidad de humus de  
lombrices rojas californiana (Eisenia  
foetida Sav.) en Huacrachuco, 2018  
[
Tesis de postgrado, Universidad  
Nacional Agraria de la Selva Escuela  
de Posgrado]. bit.ly/42CW9wZ  
Pꢚrez, L., & Cáceres, L. (2022). Efectos  
de la cobertura vegetal en las  
características biológicas, físicas y  
químicas de los suelos degradados por  
minería aurífera en la comunidad  
nativa San Jacinto, Tambopata  
Rueda-Toledo, V, Rojas-Peinado, D,  
Alfaro-Navarrete, D. & Rodríguez-  
Garces,E.(2019).Viabilidadtécnica  
para implementar una empresa  
de Cría de caracoles comestibles  
en Cota Cundinamarca [Tesis de  
grado, Fundación Universitaria  
Unipanamericana]. bit.ly/41K7El6  
-
Madre de Dios 2019 [Tesis de  
pregrado, Universidad Nacional  
Amazónica de Madre de Dios]. bit.  
ly/41QizVw  
Ruiz-Hernandez, A., Salamandra-Diaz,  
M., & Hurtado-Nery, L. (2016).  
Evaluación de dietas suministradas  
al caracol Helix aspersa müller.  
Revista Sistemas de Producción  
Agroecológica, 7(2), 15-29.  
Perelló, A. (2012). Plan de Negocio: Cría  
de Caracoles en Cautiverio [Tesis  
de pregrado, Universidad del  
Aconcagua]. bit.ly/42IILr6  
Pragnya,M.,Ajay,B.,Kumar,S.,&Byragi  
Reddy, T. (2021). Bioaccumulation  
of heavy metals in different trophic  
levels of aquatic ecosystems  
with fish as a bioindicator in  
Visakhapatnam, India. Marine  
Pollution Bulletin, 165, 112162-  
Sargsyan, A., Hovhannisyan, G.,  
Simonyan, A., Arakelyan, M.,  
Arzumanyan, M., & Aroutiounian,  
R. (2022). Application of land  
snail Helix lucorum for evaluation  
of genotoxicity of soil pollution.  
Mutation  
Toxicology and Environmental  
Mutagenesis, 878,  
03500-503507.  
Research/Genetic  
1
12170. https://doi.org/10.1016/J.  
MARPOLBUL.2021.112162  
5
Reyes, Y., Vergara, I., Torres, O., Díaz,  
M., & González, E. (2016).  
h t t p s : / / d o i . o r g / 1 0 . 1 0 1 6 / J .  
MRGENTOX.2022.503500  
Contaminación  
por  
metales  
pesados: implicaciones en salud,  
ambiente y seguridad alimentaria.  
Simpalo, M., & Vejarano, A. (2020).  
Vermicompostaje como estrategia  
de reducción de metales pesados en  
lodos residuales. [Tesis de pregrado,  
Universidad Cꢚsar Vallejo]. bit.  
ly/436BFfT  
Ingeniería,  
Investigación  
y
Desarrollo, 16(1), 66–77. https://  
dialnet.unirioja.es/servlet/  
articulo?código=6096110  
|
Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
| ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
110  
Cꢌꢉꢁꢀꢌꢉꢇꢂ ꢂꢇꢖꢌꢀ ꢊꢅ ꢏꢌꢉꢅꢆꢄꢅ ꢕꢀꢊ ꢏꢅꢌꢅꢏꢇꢊ ꢕꢀ ꢍꢅꢌꢕꢛꢆ Cꢅꢆꢁꢀꢌꢀꢓꢂ Aꢂꢒꢀꢌꢂꢓꢂ (Mꢜꢊꢊꢀꢌ, ꢈꢝꢝꢙ) ꢃ ꢕꢀ ꢊꢅ ꢊꢇꢑꢖꢌꢉꢄ  
ꢕꢀ ꢁꢉꢀꢌꢌꢅ Eꢉꢂꢀꢆꢉꢅ Fꢀꢁꢉꢕꢅ (Sꢅꢞꢉꢋꢆꢃ, ꢈꢔꢎꢟ) ꢒꢅꢌꢅ ꢂꢓ ꢓꢂꢇ ꢀꢆ ꢀꢏꢇꢁꢇꢠꢉꢏꢇꢊꢇꢋꢛꢅ ꢁꢀꢌꢌꢀꢂꢁꢌꢀ ꢏꢇꢆ ꢑꢀꢁꢅꢊꢀꢂ ꢒꢀꢂꢅꢕꢇꢂ  
Somarriba, R., & Guzmán, F. (2020).  
Guía de Lombricultura. Dirección  
de Investigación, Extensión y  
Postgrado(DIEP). bit.ly/3MfqkDp  
mineras. Revista internacional de  
contaminación ambiental, 34(1),  
52-55.  
Varun, D. (2020). Preliminary toxicity  
assessment of chromium (Cr) and  
lead (Pb) on terrestrial snail (Helix  
aspersa). Archives of Agriculture and  
Environmental Science, 5(1), 67-72.  
https://doi.org/10.26832/245666  
32.2020.0501010  
Sturba, L., Fattorini, N., Liberatori, G.,  
Vannuccini, M., Nannoni, G.,  
Protano, G., Tursi, A., & Corsi,  
L. (2020). Multi-model inference  
analysis of toxicological responses  
and levels of heavy metals in  
soft tissue of land snail Cornu  
aspersum caged in proximity to  
an industrial setting. Ecological  
Indicators, 117, 106688-106698.  
https://doi. org/10. 1016/j.  
ecolind.2020.106688  
Vega, M. (2013). Validación de métodos  
de ensayo y estimación de la  
incertidumbre de medida conforme  
a la norma ISO/IEC 17025 [Tesis  
de doctorado, Universidad de  
Valladolid]. bit.ly/3pOwGlF  
Tito, M. (2022). Influencia del  
vermicompostaje en la recuperación  
de lodos residuales de la Planta de  
Tratamiento de Aguas Residuales  
Santa Clara - Lima 2022 [Tesis  
Vera, R. (2016). Microbiología del  
caracol Helix aspersa Muller.  
Aplicaciones biotecnológicas para su  
mejoramiento sanitario con impacto  
en su comercialización [Tesis de  
postgrado, Universidad Autónoma  
de Barcelona]. bit.ly/3Ofcpjr  
de  
pregrado,  
Universidad  
Continental]. bit.ly/3ImQva2  
ompson, R., & Cheney, S. (2000).  
RaisingSnails.NationalAgricultural  
Library. e Alternative Farming  
Systems Information Center. bit.  
ly/3MBGHvm  
Villavicencio-García,  
Evaluación de  
L.  
la  
(2021).  
dinámica  
poblacional de la lombriz roja  
californiana (Eisenia foetida Sav.)  
mediante dos métodos de elaboración  
de humus en la granja experimental  
“La Pradera” [Tesis de pregrado,  
Universidad del Norte del Ecuador].  
bit.ly/3OfcyU1  
Troya-Escobar, C. (2019). Implantación  
de un sistema automatizado en los  
parques de crianza y engorde de  
caracol en el centro de experimentos  
y proyectos salache (ceypsa) [Tesis  
de pregrado, Universidad Tꢚcnica  
Cotopaxi]. bit.ly/4584Xwy  
Wang, X., Gong, B., He, E., Peijnenburg,  
W., & Qiu, H. (2022). Subcellular  
localization and compartment-  
specific toxicokinetics of cadmium,  
arsenic, and zinc in brandling  
worm Eisenia fetida. Chemosphere,  
308(3), 1ht -t 1p 0s : ./ /doi.org/10.1016/J.  
Ulloa, M., Bustos, V., Neaman, A., &  
Gaete,H.(2018).Comportamiento  
de evasión y reproducción de la  
lombriz Eisenia foetida en suelos  
agrícolasimpactadosporactividades  
CHEMOSPHERE.2022.136482  
|
ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
| Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
111  
Bꢀꢁꢁꢂꢃ Mꢀꢄꢅ Cꢅꢂꢁꢌꢇ - Mꢉꢊꢅꢋꢌꢇꢂ Cꢅꢂꢁꢉꢊꢊꢅ Rꢇꢍꢅꢂ - Jꢇꢂé Iꢅꢆꢆꢅꢏꢇꢆꢀ  
Wang, Y. M., Zhang, H., Xiong, Y.  
Zanor, G., López, M., Martínez, R.,  
Ramírez, L., Gutiꢚrrez, S., & León,  
M. (2018). Mejoramiento de las  
propiedades físicas y químicas  
de un suelo agrícola mezclado  
con lombricompostas de dos  
efluentes de biodigestor. Ingeniería  
Investigación y Tecnología, 19(4),  
1–10. https://doi.org/10.22201/  
fi.25940732e 2018.19n4.036  
T., Zhu, Q., Ding, Y., Zhao,  
S., Zhang, X., Uchimiya, M.,  
&
Yuan, Y. (2018). Leaf aging  
effects on copper and cadmium  
transfer along the lettuce-snail  
food chain. Chemosphere, 211,  
8
1–88. https://doi.org/10.1016/J.  
CHEMOSPHERE.2018.07.141  
|
Campus | V. XXVIII | No. 35 | enero-junio | 2023 |  
| ISSN (impreso): 181ꢀ-6ꢁ49 | ISSN (en línea): ꢀꢂꢀꢃ-18ꢀꢁ |  
112